Округ как самостоятельная административно-территориальная единица образован 02.12.1953 г. Административный центр — п.г.т. Ягодное.

Границы Ягоднинского городского округа определяют территорию, в пределах которой осуществляется местное самоуправление. Территория округа включает в себя шесть городских поселений, в состав которых входит десять населённых пунктов, а также пять населённых пунктов расположенных на межселенной территории.

Ягоднинский городской округ расположен на севере Магаданской области. С востока район граничит со Среднеканским городским округом, на юге — с Хасынским городским округом, на западе — с Тенькинским городским округом и на северо-западе — с Сусуманским городским округом.

Сегодня территория округа имеет площадь 29,6 тыс.км., что составляет 6,4% от площади Магаданской области, и расположена в её центральной части, в 523 км по автодороге, от областного центра города Магадана.

Ягоднинский район образован путём выделения из части Среднеканского района Указом Президиума Верховного совета СССР 3 декабря 1953 года вместе с Магаданской областью. Тогда его площадь составляла 64 тыс. км² с населением около 43 тысяч человек в 119 населенных пунктах.

В 1957 году в районе насчитывалось 103 поселка, которые входили в 8 поселковых советов: Аткинский, Мякитский, Оротуканский, Спорнинский, Дебинский, Ягоднинский, Верхне-Ат-Уряхский, образованные в 1953 году, Бурхалинский, выделенный из состава Ягоднинского в 1956 году, и 1 сельский Совет (Тасканский, образован в 1930 году).

30 декабря 1966 года Указом Президиума Верховного Совета РСФСР юго-восточная часть Ягоднинского района (Аткинский и Мякитский поссоветы) была передана в новообразованный  Хасынский район. В 1966 году из Тасканского сельсовета был выделен Эльгенский сельсовет, а в 1969 году создан Штурмовской поссовет, выделенный из Верхне-Ат-Уряхского поссовета. К 1969 году территория Ягоднинского района составляла 47,4 тыс. км² с населением около 35 тысяч человек в 54 посёлках.

В начале 1973 года в районе строительства Колымской ГЭС был образован Синегорский поссовет. К 1975 году число населённых пунктов на территории района сократилось до 40, к 1989 году — до 25, к 2018 году — до 14. При этом благодаря развитию основных крупных рабочих посёлков численность населения с 1970 до 1989 года стала вновь расти и увеличилась с 32 тыс. до 50 тыс. жителей. В 1990-е годы в связи с упадком экономики и социального развития началось резкое падение численности населения района, сократившегося до 16 тыс. жителей к 2002 году и до 6 тыс. к 2021 году.

К 1 января 2023 года городской округ преобразован в Ягоднинский муниципальный округ.